La Sala delle Pietre è situata al primo piano del Palazzo del Popolo, uno degli edifici medievali più antichi della città di Todi, che insieme al Palazzo del Capitano si affaccia sulla Piazza del Popolo. L’edificio, che ancora oggi ospita in parte gli Uffici Comunali, e all’ultimo piano una parte degli ambienti del Museo Pinacoteca. La grande Sala era destinata in origine alle adunanze del Consiglio Generale o del Popolo.